自博书刊 | 海胆纲动物的系统发育学研究进展

作者：赵星星（浙江自然博物院）

姜   娇（浙江自然博物院）

欢迎转载，须注明作者与来源（《自然博物》第8卷）

【摘要】海胆纲动物起源于4.6亿年前的奥陶纪晚期，主要分布于岩石、珊瑚礁及硬质海底，现生物种约850种。关于海胆纲动物的系统发育学关系的研究长期存在争议，根据形态学分类依据，海胆纲物种可分为14个目，而分子生物学支持不同的系统发育关系。本文综述了海胆纲物种的形态结构、形态学及分子生物学的分类依据，旨在为今后海胆纲物种的分类工作提供帮助。

【关键词】海胆；棘皮动物；系统发育；分类

1  前言

海胆（sea urchin）隶属于棘皮动物门（Echinopermata）、海胆纲（Echinoidea），是古老且比较常见的一类海洋大型底栖动物，对维持珊瑚礁生态系统平衡有重要作用（Kroh A，Smith A B，2010；姚秋翠，2019）。在我国，海胆最早出现于宋淳熙年间《三山志·土俗》卷三十九：“石榼，形圆，紫色有刺，见人则刺动摇。”明代屠本畯《闽中海错疏》下卷中有海胆、海绩筐之名（杨德渐，孙世春，1999）。海胆纲动物起源于4.6亿年前的奥陶纪晚期，化石记录物种约700种，全球现生物种约850种，我国约有100种（Smith A B，Savill J J，2001；Kroh A， et al.，2010）。海胆广泛分布在世界上的各个海域，近海区的潮间带至远海区水深 5000 米的深海底均有分布，其在我国主要分布于南海、东海及黄海等海域（张凤瀛，吴宝铃，廖玉麟，1957；由香莉，廖玉麟，孙松，2004；张文峰，2011）。海胆多生活在岩石、珊瑚礁及硬质海底，通常潜伏在缝隙或凹陷处，主要靠管足和棘刺运动，运动常与取食相关，其食性较杂，藻类、海绵类、贝类、甲壳类、水螅类等生物均可取食（Cook E J，Bell M V，Black K D，et al.，2000）。因海胆具有较高的食用、药用和经济价值，所以部分可食用的海胆也成为主要养殖品种（潘南，乔琨，吴靖娜，等，2015）。

系统发育学是通过分析物种形态、生理、行为、基因等方面相似性和差异性来研究物种的发生、系统发育关系及物种进化的。作为海洋底栖生物群落的重要组成部分，海胆纲动物的系统发育学研究一直是国内外海洋生物学领域的热点（Smith A B，Wright C W，2013）。早在19世纪，Agassiz、Lambert等学者依据海胆纲动物的不同形态特征，如外壳的形状、颜色，口和肛门的位置等进行了分类研究（付婉莹，2015）。我国的海胆纲动物分类开始于1948年，张凤瀛教授就青岛附近海域的6种海胆进行了形态学描述，编写了《青岛棘皮动物志》（张文峰，2011）。随着分子生物学技术日趋成熟，对海胆纲动物遗传结构、遗传多样性及分子系统发育等方面的研究也日益增多（周遵春，包振民，董颖，等，2006；丁君，李润玲，常亚青，等，2008；Kroh A et al.，2010；孙景贤，赵谭军，尹文露，等，2021；李鹏琛，刘炳正，苏唯一，等，2022；刘雷，张伟杰，刘岩松，等，2023）。1995年，Littlewood和Smith首次基于形态特征和分子基因数据对部分海胆进行系统发育研究，为我们理解海胆纲动物的系统发育关系奠定了基础（Littlewood D T J，Smith A B，1995）。由于目前多数海胆纲动物物种基因数据较少，根据形态特征与分子基因序列相结合进行分类的方法并没有应用在正式的分类系统中。

基于海胆系统发育学关系的研究对海洋棘皮动物的分类、种群的鉴定、珊瑚礁生态系统的保护和遗传育种具有重要的理论意义和实用价值。本文从海胆的形态学分类依据、分子生物学依据等方面阐述了海胆纲动物系统发育学关系的研究进展，旨在为海胆纲动物分类的后续研究提供参考。

2  海胆的形态学分类依据

2.1  海胆的外部形态

海胆体多呈球形、半球形、心形或盘状，壳体由规则的石灰质板构成。壳板表面分布有管足孔，每对管足孔对应一对管足，将壳板是否有孔分为5个步带和5个间步带。壳板上生有大小不同的疣状突起，对应长有大小不同的棘刺和叉棘。海胆纲动物的壳体形态、各步带水平宽度、管足孔数量分布、棘刺颜色和大小以及叉棘数量分布和形态等均为形态学上重要的分类依据（付婉莹，2015）。

海胆纲动物的口在底部，肛门在顶部，下半部分称为“口面”，上半部分称为“反口面”。根据口和肛门位置的不同可以分为正形海胆和歪形海胆。正形海胆的口位于朝下的口面中央，外围有膜质的围口部；肛门位于反口面中央，周围有由生殖板组成的围肛部（图1）。歪形海胆身体较为扁平，有前后端，肛门位于后端，反口面的步带区呈五花瓣状（图2）。

2.2  海胆的解剖学结构

海胆纲动物的内部器官包含在由许多石灰质板紧密愈合构成的壳内，身体一般分为6个部分：体壁（壳、棘刺、围口膜）、亚里士多德提灯、内脏、内含物、生殖腺和内脏液（袁修宝，曾晓起，2004）。肛门周围相间排列有5块生殖板和5块筛板，每块生殖板内含有生殖管，可以将精子或卵子从生殖孔释放到水中，水则是通过筛板进入海胆体内。生殖腺呈金黄色，是产生精子或卵子的器官，是可食用海胆的主要食用部位，正形海胆有5个，歪形海胆有2～4个（王冬，王政乾，田红伟，等，2006）。水管系统为棘皮动物所特有的一种液压系统，由筛板、环水管、辐水管、壶腹部、管足构成。海胆通过控制管足来运动及获取食物颗粒。亚里士多德提灯是海胆纲动物特有的摄食及咀嚼器官，位于食道口周围，可直接伸出口外摄取食物，也是海胆纲动物分类的重要依据之一（杨德渐，等，2005）。图3为正形海胆的构造图。

3  海胆纲动物分子生物学分类依据

3.1  分子生物学依据

自20世纪以来，分子生物学的发展加快了生物系统发育分类研究的速度，利用分子标记和系统发育树的方法来描述生物的分类及进化历程。不同物种的海胆基因组数据的组装分析和更全面的形态特征分析，使得海胆纲动物系统发育的研究取得了重大进展（Smith A B，Kroh A，2013）。2006年，美国完成了首个海胆纲物种的全基因组测序和组装，分析发现紫球海胆（Strongylocentrotus purpuratus）全基因组大小约814Mb（兆）碱基，约编码23300个基因，揭示了海胆及其他棘皮动物在亲缘关系上更接近人类和其他脊索动物，而不是软体动物甲壳动物（Sodergren E，Weinstock G M，Davidson E H，et al，2006）。随着组学技术的成熟，Phillip等对杂色海胆（Lytechinus variegatus）进行PacBio长度、10×基因组学测序和HiC染色质相互作用测序组合等多水平基因组的组装，组装显示杂色海胆全长约870.4 Mb（兆）碱基，有19条染色体，编码约27232个基因（Davidson P L，Guo H，Wang L，et al，2020）。多种海胆全基因组数据的组装为海胆纲动物的系统分类和发育研究提供了分子数据支持（表1）。

不同于数据量庞大的全基因组，多数后生生物的线粒体基因组的数据量很小（约14～16Kb碱基）。由于线粒体DNA（mitochondrial DNA，mtDNA）是母系遗传，基因重组率较低，使其成为后生生物物种分子系统发育中最常用的分子标记基因（Bronstein O，Kroh A，2019）。Jacobs等完成了紫球海胆15.65Kb碱基对线粒体基因组的测序及克隆，指出紫球海胆mtDNA结构与脊椎动物mtDNA一致，均包含13个蛋白编码基因、22个转运RNA（tRNAs）与2个核糖体RNA（rRNAs），与脊椎动物mtDNA不同的是紫球海胆基因间的非编码区域几乎不存在（Jacobs H T，Elliott D J，Math V B，et al，1988）。Cantatore、Giorgi 等先后发表了黑海胆（Arbacialixula）和青灰拟球海胆（Paracentrotuslividus）线粒体基因组的测序数据，mtDNA结构与紫球海胆的一致（Cantatore P，Roberti M，Rainaldi G，et al，1989；De Giorgi C，Martiradonna A，Lanave C，et al.，1996）。Giorgi等提出棘皮动物中相同纲的mtDNA结构是保守的，不同物种海胆mtDNA会出现碱基的偏好性（De Giorgi C，Martiradonna A，Lanave C，et al.，1996）。因测序成本较高，多数物种采用单一或少数mtDNA作为分子标记进行系统发育分析，海胆纲动物常采用16S、COⅠ等。此外，核糖体18S小亚基和28S大亚基的基因序列也常被用于构建系统发育关系。

与其他生物一样，海胆纲物种的系统发育关系在分子生物学数据和形态学分类依据中的矛盾依然存在。例如，头帕目所属的科根据不同证据所呈现的亲缘关系并不一致；冠海胆目和平足海胆目之间的关系并不明确；形态学证据和分子生物学数据的结果并不一致等。以上结果可能是因为海胆纲生物的形态学和分子生物学的数据较少，缺乏可以用来建立系统发育关系的数据（Kroh A，2020）。

3.2  形态学与分子生物学结合

海胆纲动物的进化史可以追溯到奥陶纪晚期，大量的化石记录为海胆纲生物的系统发育分类研究提供了形态学分类依据，也为现存物种与化石标本之间的系统发育关系的整合提供了数据支持（Smith A B，Savill J J，2001）。为了解决海胆纲生物中形态学分类依据与分子生物学数据存在的矛盾，Littlewood等首次将163个海胆纲物种中的18S、28S基因序列与形态学特征结合进行系统发育分析，得到与形态学分类依据高度相似的系统发育关系（A.b.smith D A，1995）。2020年，Kroh等结合核糖体基因序列建立的系统发育关系及大量的形态学分类依据对海胆纲物种分类进行了修订，为海胆纲物种的分类提供了参考指南（Kroh A，2020）。目前，海胆纲生物从形态学角度进行研究较为充分，但很多物种由于缺乏分子生物学的数据，尤其是缺乏基因组学层面的数据，这给海胆纲物种系统发育关系的分析带来了困难。

4  海胆纲动物分类现状

1758年，林奈在第十版《自然系统》（Systema Naturæ）中描述了 17 种海胆，并将海胆归类为蠕虫纲的软体动物。自此Lamarck、Agassiz等多位动物学家及古生物学家开始了漫长的海胆分类研究，至 1925 年分析了约超60%的海胆现存物种和化石标本（Smith A B，Kroh A，2013）。Durham 等不再采用正形和歪形对海胆进行分类，而是在 1966 年发表的《无脊椎动物古生物学专著》（Treatise on Invertebrate Paleontology）中将海胆纲动物分为两大亚纲：①原始海胆亚纲（Perischoechinoidea），包括所有古生代和后古生代的头帕类海胆；②真海胆亚纲（Euechinoidea），包括所有后古生代的非头帕类海胆。真海胆亚纲分为4个超目：冠海胆超目（Diadematacea）、真海胆超目（Echinacea）、颚口超目（Gnathostomata）和心形超目（Atelostomata）（Smith A B，Kroh A，2013）。在此前分类学研究的基础上，Smith（1981）比较了侏罗纪时代与现生海胆中亚里士多德提灯的形态，明确了心形目海胆在成体和幼体阶段均无提灯；Jensen（1982）将牙齿结构、灯笼形状和步带板差异进行结合，分析了真海胆亚纲的系统进化史（Smith A B，1984）。Smith & Wright（1989），分析了头帕目（Cidaroida）海胆中的关系；Mooi&David（1996），Smith（2004）分析了全星海胆目（Holasteroida）海胆中的关系；Mooi等（2004）分析了柔海胆目（Echinothurioida）海胆的关系（Smith ABet al，1987；Mooi R，David B，1996；Mooi R，Constable H，Lockhart S，et al，2004；Smith A B，2004）。现生海胆纲动物根据形态特征可分为2个亚纲，4个总目，14个目，具体分类如表2。

2020年，Kroh等结合形态学证据和分子生物学数据，将海胆纲古生物及现存生物的干群关系和冠群关系进行了整理（Kroh A，2020）。干群关系主要为古生代海胆（现已灭绝的类群）的发育关系，仅包括1个原始海胆亚纲，包含4个科。冠群关系主要强调现生生物类群，将现生海胆纲分为头帕亚纲、真海胆亚纲、非正形海胆，共19个目。头帕亚纲仅包含头帕目；真海胆亚纲又分为2个次亚纲（管齿次亚纲、Carinacea次亚纲），每个亚纲共包含 10 个目；非正形海胆包含 8 个目。相比较形态学分类，两种分类依据结合的分类特征更加多元，但分子生物学证据需要获取物种的基因信息，成本较高，目前采用更多的还是形态学分类系统。随着海胆纲物种分子数据的不断完善，两种分类依据结合的分类系统也在不断更新，可以为海胆纲物种的分类提供更准确的系统发育关系。

（原载于《自然博物》第8卷，第6-12页）

文字/赵星星 姜娇

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